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Aug 16, 2023

La pangénomique du champignon Amanita phalloides et des Agaricales révèle une évolution dynamique des gènes de toxines dans une gamme invasive

The ISME Journal volume 17, pages 1236-1246 (2023)Citer cet article 1709 Accès 1 Citations 46 Détails de Altmetric Metrics Le champignon européen venimeux Amanita phalloides (le « bonnet mortel ») est

The ISME Journal volume 17, pages 1236-1246 (2023)Citer cet article

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Le champignon européen venimeux Amanita phalloides (le « bonnet mortel ») envahit la Californie. On ne sait pas si les métabolites secondaires toxiques des calottes mortelles évoluent au fur et à mesure de leur invasion. Nous avons développé un pipeline bioinformatique pour identifier les gènes MSDIN à l'origine de la toxicité et sondé 88 génomes de calotte mortelle provenant d'une population californienne invasive et de l'aire de répartition européenne, découvrant une diversité jusqu'alors insoupçonnée de MSDIN composée à la fois d'éléments centraux et accessoires. Chaque individu de la casquette mortelle possède une suite unique de MSDIN, et les gènes de toxines sont significativement différenciés entre les échantillons californiens et européens. Les gènes MSDIN sont maintenus par une forte sélection naturelle et le profilage chimique confirme que les gènes MSDIN sont exprimés et donnent lieu à des phénotypes distincts ; notre profilage chimique a également identifié un nouveau peptide MSDIN. Les gènes des toxines sont physiquement regroupés dans les génomes. Nous contextualisons nos découvertes en recherchant les MSDIN dans les génomes de l'ordre des Agaricales, révélant que la diversité des MSDIN trouve son origine dans des expansions indépendantes de familles de gènes entre les genres. Nous rapportons également la découverte d’un MSDIN chez une Amanite en dehors du clade « mortel Amanitas ». Enfin, l'identification d'un gène MSDIN et de son gène de traitement associé (POPB) chez Clavaria fumosa suggère que l'origine des MSDIN est plus ancienne qu'on ne le pensait auparavant. L'évolution dynamique des MSDIN souligne leur potentiel à médier les interactions écologiques, impliquant les MSDIN dans l'invasion en cours. Nos données modifient la compréhension de l’histoire évolutive des champignons vénéneux, en mettant l’accent sur des parallèles frappants avec des toxines animales évoluées de manière convergente. Notre pipeline fournit une feuille de route pour l’exploration des métabolites secondaires chez d’autres basidiomycètes et permettra la prospection de médicaments.

Une énorme littérature scientifique caractérise les mécanismes écologiques et évolutifs permettant le succès des organismes introduits dans de nouveaux environnements [1, 2]. La recherche a été utilisée pour guider l'atténuation des dommages écologiques et économiques résultant des invasions biologiques [3]. Cependant, la biologie des invasions s’est principalement concentrée sur les espèces végétales [4] et animales [5]. Gladieux et coll. [6] spéculent que les invasions fongiques pourraient être plus fréquentes que les invasions végétales ou animales, suggérant la nature discrète de la recherche sur les champignons qui bloquent. Pendant ce temps, les champignons invasifs ont dévasté les forêts [7], conduit plusieurs amphibiens et chauves-souris au bord de l'extinction [8, 9] et provoquent des maladies humaines [10]. Mais on sait relativement peu de choses sur les caractéristiques permettant le succès des champignons invasifs non pathogènes (mutualistes et décomposeurs) dans de nouveaux environnements.

Les métabolites secondaires (SM) fongiques, distincts des métabolites primaires, semblent intervenir dans les interactions écologiques (11). Les SM sont communs chez de nombreux champignons et façonnent les niches des espèces en médiatisant la compétition [12, 13, 14], en influençant la gamme d'hôtes [15, 16] et en protégeant contre les facteurs de stress environnementaux [17, 18, 19]. Jusqu'à récemment, on pensait que les profils SM définissaient les espèces, avec relativement peu ou pas de variation au sein d'une espèce, mais de nouvelles données suggèrent que des adaptations locales peuvent se manifester dans des modèles de diversité SM intraspécifiques spécifiques à une population (20). Les SM spécifiques à une population influencent les aires de répartition géographique des espèces et éclairent les inférences macroévolutives (20). La plupart des recherches sur les MS fongiques ciblent les ascomycètes. Alors que les champignons sont connus pour leur chimie, en particulier pour leur capacité à provoquer des hallucinations et des empoisonnements, les histoires de vie complexes, la génétique et les défis techniques liés à la manipulation des basidiomycètes ont empêché le développement d'outils pour cataloguer la diversité des champignons SM et des descriptions limitées de leur histoire évolutive.

Le « bonnet mortel » Amanita phalloides (Vaill. ex Fr.) Link est un basidiomycète ectomycorhizien tristement célèbre et venimeux originaire d’Europe et introduit ailleurs, notamment en Amérique du Nord et en particulier en Californie [21, 22]. Les champignons ectomycorhiziens peuvent modifier la dynamique de compétition entre les espèces végétales [23], modifier la structure de la communauté du sol [24], faciliter l'homéostasie des métaux [25] et influencer le cycle des nutriments [26]. Les conséquences écologiques potentielles de l'expansion de l'aire de répartition de la calotte mortelle en Californie restent inconnues, mais son abondance [27] et les empoisonnements souvent mortels associés à son champignon [28] conduisent de nombreux auteurs à l'identifier comme envahissante [29]. Les facteurs contribuant à la propagation et au succès des champignons ectomycorhiziens non indigènes ont été identifiés sur la base de modèles de succession primaire [30], mais la question de savoir si les interactions compétitives ou défensives avec la biodiversité indigène facilitent également la propagation reste à déterminer. Les interactions interspécifiques sont souvent médiées par les SM ; chez les plantes, les MS peuvent avoir des effets particulièrement prononcés dans l'aire de répartition envahissante d'une espèce, offrant de « nouvelles armes » en compétition avec des organismes indigènes « naïfs » [31, 32]. On ne sait pas si différentes populations d’A. phalloides utilisent ou exploitent des armes.